İsmi Yunanca’da Tanrısal Barış ya da Kutsal Barış anlamlarına gelen bu Bizans kilisesi, komşusu Aya Sofya ile aynı dönemlerde inşa edilmiştir(4.yy).
İstanbul’un fethinden sonra Topkapı Sarayı’nı çevreleyin surların içerisinde kalan kilise, şehirdeki pek çok diğer kilise gibi camiye çevrilmemiş, dolayısıyla günümüze dek hiçbir önemli mimari değişikliğe uğramadan gelmiştir.
Uzun yıllar boyunca cephanelik ve silah ambarı olarak kullanılan Aya İrini, Türkiye’deki ilk müze çalışmalarına da ev sahipliği yapmıştır. III. Ahmet döneminde, imparatorluğun çeşitli yerlerinden gönderilen çeşitli eserler, Aya İrini’de toplanmış ve iki ayrı bölüm altında sergilenmiştir. Benzer bir girişim 1908′de gerçekleşmiş, Aya İrini 1949 yılına dek Askeri Müze olarak ziyaret edilmiştir.